Le petit Sosuke, cinq ans, habite un village construit au sommet d'une falaise qui surplombe la Mer Intérieure. Un beau matin, alors qu'il joue sur la plage en contrebas, il découvre une petite fille poisson rouge nommée Ponyo, piégée dans un pot de confiture. Sosuke la sauve, et décide de la garder avec lui dans un seau.

Blu a pris son envol et se sent désormais chez lui à Rio de Janeiro, aux côtés de Perla et de leurs trois enfants. Mais la vie de perroquet ne s’apprend pas en ville et Perla insiste pour que la famille s’installe dans la forêt amazonienne alors qu'ils découvrent que d'autres aras bleus y vivent.